Sebuah permata sejati dari Barok Romawi, Galleria Colonna ditugaskan pada pertengahan tahun 1600-an oleh Kardinal Girolamo I Colonna dan keponakannya Lorenzo Onofrio Colonna. Tempat ini diresmikan oleh putra Lorenzo Onofrio, Philip II, pada tahun 1700. Proyek aslinya adalah karya arsitek Antonio del Grande; kemudian diintegrasikan oleh Gian Lorenzo Bernini, Paolo Schor dan Carlo Fontana pada dekade terakhir tahun 1600-an.
Sejak awal, Galeri ini dirancang sebagai ruang rapat yang besar, yang bertujuan untuk merayakan kemenangan armada Kristen atas Turki pada Pertempuran Lepanto tahun 1571. Komandan armada Kepausan, Marcantonio II Colonna, digambarkan berkali-kali di seluruh kubah Aula Besar Galeri dan di Ruang Kolom Pertempuran.